James McCloud, Peppy Hare e Pigma Dengar vão até o planeta Venom após detectar atividades suspeitas de Andross por lá. Pigma trai seus parceiros e James é capturado por Andross enquanto Peppy consegue escapar e informar a Fox o que tinha acontecido com seu velho pai. Sem muitas opções para deter o perigoso cientista, o Star Fox Team, agora composto por Fox, Peppy, Falco e Slippy, é convocado para a dura missão.
O jogador controla um dos veículos pilotados por Fox, geralmente uma Arwing, que segue uma trajetória fixa, normalmente para frente. O veículo controlado pode realizar manobras ao redor da tela a fim de desviar dos obstáculos e atirar com canhões de laser nos inimigos que se aproximam. Todos os veículos, exceto o Blue Marine, também podem carregar o seu canhão de laser para liberar um poderoso tiro perseguidor.
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